En esa temporada, el Athletic también aspiró a ganar la Liga y además llegó a la final de la Copa del Rey, pero al final terminó con las manos vacías, al ser derrotado en la tanda de penaltis por el Betis. Repite final al año siguiente en su segunda participación y el rival esta vez es el Bayern de Múnich, que arrebata el título a los valencianistas en la tanda de penaltis. Al año siguiente, las autoridades de la Federación Cordobesa recibieron una nota que informaba que la camiseta para la temporada que estaba por comenzar sería azul y blanca. La temporada siguiente, el Athletic eliminó al Dinamo Tbilisi en la ronda previa de la Liga de Campeones, sin embargo no logró superar la fase de grupos, acabando en cuarta posición por detrás de Juventus, Galatasaray y Rosenborg. Antes de esto, el Athletic se vio obligado a jugar el primer partido de Liga como local en Anoeta, donde derrotó al C. A. Osasuna por 2-0. Desde el principio de la temporada el Athletic comenzó con buen pie, el buen nivel mostrado por el equipo y la regularidad durante todo el campeonato le valieron para terminar en cuarta posición -a falta de dos jornadas- y lograr así la clasificación para el play-off de la Liga de Campeones, torneo que el club bilbaíno no disputaba desde 1998. Además, el Athletic batió su récord de puntos en Liga, al alcanzar la meritoria cifra de 70, quedándose a un punto de igualar la mejor marca histórica de un cuarto clasificado, conseguida en la temporada 2003-04 por el Real Madrid C. F..
En octavos, cuartos de final y semifinales de la Liga de Campeones, Messi fue decisivo en el juego de su equipo. Monopoly Ultimate Rewards es una versión del clásico juego de mesa con algunas novedades interesantes. Ya en 1954, llegó al Athletic procedente del F. C. Barcelona, el entrenador Ferdinand Daučík, quien tenía la misión de renovar el equipo de la ya veterana «segunda delantera histórica», camiseta athletic la cual disolvió para dar paso a una nueva generación de jugadores. Posteriormente, en marzo de 2012, los dos clubes se vieron envueltos en una nueva polémica, tras un partido en el que los jugadores del Athletic tuvieron que soportar lanzamientos de objetos por parte de los aficionados navarros, e incluso uno de los jugadores, Andoni Iraola, resultó alcanzado por uno de los objetos, provocándole un pequeño corte en el pómulo. Además, los problemas económicos obligaron al Athletic a desprenderse de dos de sus jugadores más importantes; el portero Andoni Zubizarreta, que recaló en F. C. Barcelona, y el delantero Julio Salinas, que se fue al Atlético de Madrid. En aquella final el Athletic alineó al siguiente once: Zubizarreta, Urkiaga, Liceranzu, Goikoetxea, Núñez, Patxi Salinas, De Andrés, Urtubi, Dani, Endika y Argote.
Además, logró hacerse con el título de Copa, que se disputó contra el F. C. Barcelona de Maradona, gracias a un gol de Endika. En esta ocasión, venció a la Real Sociedad (2-1) gracias a un doblete de Liceranzu. Un hito importante en la historia del Athletic, fue la final de Copa de 1958. En dicha ocasión, los “leones” se midieron al «Real Madrid de Di Stéfano», que llegaba siendo campeón de Liga y Copa de Europa. Pero no le fueron bien las cosas al Athletic, ya que en competición europea cayó eliminado en los dieciséisavos de final por la Juventus de Turín y, en la liga, se quedó en un intranscendente 7.º puesto. El presidente Lertxundi decidió dar carpetazo de una vez al ir y venir de entrenadores fichando a un técnico contrastado, de esa forma el alemán Jupp Heynckes se hizo con los mandos del equipo en la temporada 1992-93. Con Heynckes el Athletic dio muestras de mejora y logró un 5.º puesto en la campaña 1993-94, que le daba derecho a jugar la próxima Copa de la UEFA. En la Copa de la UEFA 1997-98 el Athletic había caído en dieciseisavos de final contra el Aston Villa F. C. tras eliminar a la U. C. Sampdoria en la ronda anterior.
Vizcaya para jugar un año en el Arenas, antes de recalar en el Athletic. La temporada siguiente también abandonaron el club otros tres jugadores que participaron activamente en las consecuciones de los títulos: Andoni Goikoetxea, Santi Urkiaga y Luis de la Fuente, y les siguieron un año más tarde Íñigo Liceranzu y Miguel De Andrés. Desde su fundación en 1898, han sido más de 600 jugadores los que han vestido la camiseta del Athletic; en su práctica totalidad vascos. Otros jugadores que formaban parte de la alineación titular eran Celaya, Bertol, Arqueta, Mieza, Nando y el prometedor portero Echevarría, ganador de un Trofeo Zamora en la temporada 1940-41, quien se retiró prematuramente en 1942 debido a una tuberculosis. También fue subcampeón de Liga en las temporadas 1940-41, 1946-47 y 1951-52, y de Copa en los años 1942, 1949 y 1953. Cabe destacar los seis Trofeos Pichichi conseguidos por Zarra durante este tiempo. Este equipo pasaría a ser conocido en la historia del Athletic como «el equipo de los once aldeanos», ya que el presidente del club, Enrique Guzmán, durante la celebración del título gritó emocionado: «¡ Pero el presidente José María Arrate quería mejorar aún más el equipo de cara a la temporada 1997-98, la cual era una temporada especial debido a que el club celebraba su centenario.